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有着前作《蜘蛛侠：平行宇宙》的成功，纵横宇宙的成功就来得要容易许多。回到各自生活后，格温·史黛西（海莉·斯坦菲尔德）依然困在失去挚友和被父亲误会的旧事中。此刻抓捕“秃鹫”阿德里安·图姆斯（乔玛·塔科内）时，格温遇到了吸血者米格尔·奥哈拉（奥斯卡·伊萨克）和骑摩托车的杰西卡·米里亚姆·德鲁（伊萨·雷），前者是来自928宇宙的蜘蛛侠，后者则是616宇宙的初代蜘蛛女侠。在他们的帮助下，格温战胜了秃鹫，也因为此格温离开父亲加入了奥哈拉创建的旨在维护多元宇宙平衡的蜘蛛联盟。

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故事回到1610号宇宙，迈尔斯·莫拉莱斯（沙梅克·摩尔）忙碌在学习和打击犯罪之间，而疏于与父母沟通的他还全然不知危险即将来临，在前部彼得帕克阻止金并启动对撞机时，乔纳森·欧恩（詹森·舒瓦兹曼）被辐射变成了斑点，拥有神奇的黑洞传送的他让迈尔斯吃尽苦头。也正因为此格温来到了迈尔斯身边，迈尔斯也察觉到了格温的变化，跟随下他们一起来到50101号宇宙，印度的孟巴顿，在这里的蜘蛛侠帕维塔·帕拉巴哈卡（卡兰·索尼）的帮助下，他们找到了格温，可惜对撞机启动，138宇宙的的蜘蛛侠霍比·布朗（丹尼尔·卡卢亚）赶来，大家携手救下了这里的众人，阻止了更大规模的破坏。可惜格温逃走了，奥哈拉来到带迈尔斯等来到928号宇宙，蜘蛛联盟的总部。在这里奥哈拉告诉迈尔斯，正是因为他的出现和干预，多元宇宙的平衡被打破了，当年咬他的蜘蛛并不是来自地球，而是对撞时打开了时空之门，从其他宇宙来的，也正因为此，彼得帕克才会牺牲，而现在斑点要去杀死他的父亲，如果他再次干预，就会有更多人的牺牲，造成多元宇宙更大的破坏，迈尔斯无法接受每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，他誓言要打破三代蜘蛛侠都曾经历的“救一个人还是整个宇宙”的命运魔咒，此刻他只能孤身对抗奥哈拉领军的蜘蛛联盟。

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经过轮番战斗，他启动了基因传送器，却因为自己的蜘蛛侠基因被错误地传送到了42宇宙，由于这个宇宙没有诞生蜘蛛侠，使得整个城市陷入到了犯罪和暴力中，而这个宇宙的迈尔斯也没有成为英雄，而是因为父亲的死，直接黑化成为了反派徘徊者。 此时只有因帮助迈尔斯被开除联盟的格温能够救他，在得到父亲的认可后，格温拿到霍比的传送手环连同几个好友来救迈尔斯。

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电影再次呈现了多元宇宙每个蜘蛛侠的不同风格，印度的帕维塔·帕拉巴哈卡、曾是九头蛇一员的机车女侠杰西卡·米里亚姆·德鲁、朋克演奏者霍比·布朗、猩红蜘蛛侠本·莱利、极客蜘蛛侠玛戈·凯斯、大叔彼得·B·帕克、乐高蜘蛛侠、四百大妈，蜘蛛马、蜘蛛猫、蜘蛛恐龙还有变成蜥蜴人的彼得帕克，这些都很有意思。再加上多达六种不同的平行宇宙的画风，从漫画电影、2D和3D、到动态和静态，以及结合Ben-Day dot故障艺术等巧思，新鲜又炫目，每一帧都值得挂到博物馆的墙上。

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该片完美致敬了《蜘蛛侠》漫画，再现了蜘蛛侠的幽默。 电影最可贵的是迈尔斯感情线的发展，从艾伦叔叔的死令他觉醒，对格温的思念促他上进，母亲的包容让他踏实无畏，父亲难以言说的爱，使他在彷徨之余也能一往无前。再加上格温与父亲的感情碰撞使得电影从深层次解读了追求正义的执念，不过是不顾人性的强权与残酷，对亲人的爱和对家庭的呵护才是宇宙平衡最大的意义所在。 当然电影也有着节奏过快，镜头散乱和剧情跳跃过快等问题。但结局的预示也告诉我们好电影就是这样，留待给我们的悬念只有挑战才会有结果，才能有着更多的可能，这也是电影带给我们的启示。